Date
2021Metadata
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Dissertation
Morphological and functional examination of neuropeptides in the circadian system of Rhyparobia maderae with special focus on myoinhibitory peptides
Abstract
Die circadiane Uhr terrestrischer Organismen erlaubt die Anpassung von Physiologie und Verhalten an 24 h Rhythmen der Umwelt wie beispielsweise den täglichen Licht-Dunkel-Wechsel. Rhyparobia maderae wurde als Organismus zur Forschung an der inneren Uhr etabliert. Die circadiane Uhr der Madeira Schabe ist die akzessorische Medulla (AME) im optischen Lobus, welche von etwa 240 Neuronen innerviert wird. Diese Neuronen exprimieren und kolokalisieren auffällig viele Neuropeptide, die als Neuromodulatoren/Neurotransmitter des Uhrnetzwerks fungieren. Ich habe die Rolle der myoinhibitorischen Peptide (MIPs) und des ion transport peptide (ITP) in Schaltkreisen des circadianen Systems von R. maderae untersucht. Dabei habe ich mich auf Eingangsbahnen fokussiert, welche die Uhr an externe Rhythmen koppeln, ebenso wie auf Ausgangsnetzwerke, die circadiane Rhythmen der Physiologie und des Verhaltens steuern. Immunzytochemische Mehrfachfärbungen, histochemische Methoden und backfills ermöglichten die neuropeptiderge Charakterisierung von Eingangsbahnen, welche die innere Uhr an den Licht-Dunkel-Wechsel anpassen. Vermutlich wird die Lichtinformation vom Komplexauge direkt in der proximalen Lamina (kurze Photorezeptorzellen) und indirekt über MIP-immunreaktive (ir) mediale Neurone (MNes) mit Verzweigungen in den Medullaschichten ME2-4 von langen Photorezeptorzellen an zwei Ensembles von pigment-dispersing factor (PDF)-ir circadianen Schrittmacherneuronen vermittelt. Je ein Netzwerk scheint dabei als Morgen (M)- oder Abend (E)-Oszillatornetzwerk die circadiane Uhr an den Sonnenauf- oder -untergang anzukoppeln. Das größte PDF-ir Neuron empfängt vermutlich Eingänge aus dem extraokularen photorezeptiven Lamina- und Lobulaorgan, setzt PDF am Tag frei und stabilisiert antagonistisch die Phasenlage des M- zum E-Netzwerk. Injektionen von MIPs oder mip precursor (mip-pre) knockdown Experimente via RNA Interferenz in Kombination mit Verhaltensversuchen lassen die differentielle Beteiligung mehrerer MIPs an der Steuerung von M- und E-Oszillatoren vermuten. Die MIPs stabilisieren zudem Ruhe-Aktivitäts-Zyklen. Dabei kompensieren bestimmte Neuropeptide das Fehlen anderer, was für eine komplexe Modulierbarkeit des Systems durch die Freisetzung von Neuropeptiden abhängig von der Tageszeit und dem physiologischen Zustand des Tiers spricht. Auch ITP wurde in Neuronen des circadianen Netzwerks identifiziert. Eine Aufgabe von ITP in den Oszillatornetzwerken wurde aber noch nicht gefunden. Eine mip-pre knockdown abhängige Veränderung der Körpergröße deutet auf Funktionen von MIPs im Metabolismus der Weibchen während der Reproduktion. Die Ausgangsnetzwerke, die dafür verantwortlich sind, sowie die Verknüpfung der identifizierten ITP-ir neurosekretorischen Zellen mit dem circadianen System müssen noch in zukünftigen Arbeiten untersucht werden.
The circadian clock of terrestrial organisms allows the adaptation of physiology and behavior to 24 h rhythms of the environment, such as the daily light-dark cycle. Rhyparobia maderae is an established model organism for circadian research. The circadian clock of the Madeira cockroach is the accessory medulla (AME) located in each optic lobe. The AME is innervated by approximately 240 neurons. These neurons express and colocalize neuropeptides that function as neuromodulators/neurotransmitters of the circadian clock network. In my dissertation I investigated the role of myoinhibitory peptides (MIPs) and ion transport peptide (ITP) in circuits of the circadian system of R. maderae. I focused on input pathways that entrain the clock to external light-dark rhythms and output pathways that control circadian rhythms in physiology and behavior. Multiple-label immunocytochemistry, histochemistry, and backfills enabled the neuropeptidergic characterization of photic input pathways that entrain the endogenous clock to light-dark cycles. Apparently, light information is transmitted directly in the proximal lamina and indirectly via MIP-immunoreactive (ir) medial neurons (MNes) with branches in medulla layers ME2-4 from photoreceptor cells of the compound eye to two ensembles of pigment-dispersing factor (PDF)-ir circadian pacemaker neurons. Each network appears to couple the circadian clock to either sunrise or sunset as morning (M) or evening (E) oscillator circuits. The largest PDF-ir neuron is assumed to receive luminance input from the extraocular photoreceptive lamina and lobula organ, releases PDF during the day, and stabilizes the phase relationship between the M and E oscillator network through antagonistic PDF effects. Injections of MIPs or mip precursor (mip-pre) knockdown experiments via RNA interference in combination with behavioral experiments suggest the involvement of different MIPs in controlling M and E oscillators, also via stabilization of rest-activity cycles. Apparently, certain neuropeptides compensate for the absence of others, suggesting a complex modulation of the system controlled by the release of neuropeptides depending on daytime and physiological state of the animal. ITP was identified in neurons of the circadian network. However, knockdown experiments combined with locomotor assays did not elucidate its role in the circadian clock. Sex-specific modulation of body size via mip-pre knockdown experiments suggests a reproduction-dependent function of MIPs in female metabolism. The connections between the circadian system and potential output networks responsible for this effect, as well as roles of ITP-expressing neurosecretory cells, need to be investigated in the future.
Citation
@phdthesis{doi:10.17170/kobra-202108174570,
author={Arnold, Thordis},
title={Morphological and functional examination of neuropeptides in the circadian system of Rhyparobia maderae with special focus on myoinhibitory peptides},
school={Kassel, Universität Kassel, Fachbereich Mathematik und Naturwissenschaften, Institut für Biologie},
year={2021}
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Die circadiane Uhr der Madeira Schabe ist die akzessorische Medulla (AME) im optischen Lobus, welche von etwa 240 Neuronen innerviert wird. Diese Neuronen exprimieren und kolokalisieren auffällig viele Neuropeptide, die als Neuromodulatoren/Neurotransmitter des Uhrnetzwerks fungieren. Ich habe die Rolle der myoinhibitorischen Peptide (MIPs) und des ion transport peptide (ITP) in Schaltkreisen des circadianen Systems von R. maderae untersucht. Dabei habe ich mich auf Eingangsbahnen fokussiert, welche die Uhr an externe Rhythmen koppeln, ebenso wie auf Ausgangsnetzwerke, die circadiane Rhythmen der Physiologie und des Verhaltens steuern. Immunzytochemische Mehrfachfärbungen, histochemische Methoden und backfills ermöglichten die neuropeptiderge Charakterisierung von Eingangsbahnen, welche die innere Uhr an den Licht-Dunkel-Wechsel anpassen. Vermutlich wird die Lichtinformation vom Komplexauge direkt in der proximalen Lamina (kurze Photorezeptorzellen) und indirekt über MIP-immunreaktive (ir) mediale Neurone (MNes) mit Verzweigungen in den Medullaschichten ME2-4 von langen Photorezeptorzellen an zwei Ensembles von pigment-dispersing factor (PDF)-ir circadianen Schrittmacherneuronen vermittelt. Je ein Netzwerk scheint dabei als Morgen (M)- oder Abend (E)-Oszillatornetzwerk die circadiane Uhr an den Sonnenauf- oder -untergang anzukoppeln. Das größte PDF-ir Neuron empfängt vermutlich Eingänge aus dem extraokularen photorezeptiven Lamina- und Lobulaorgan, setzt PDF am Tag frei und stabilisiert antagonistisch die Phasenlage des M- zum E-Netzwerk. Injektionen von MIPs oder mip precursor (mip-pre) knockdown Experimente via RNA Interferenz in Kombination mit Verhaltensversuchen lassen die differentielle Beteiligung mehrerer MIPs an der Steuerung von M- und E-Oszillatoren vermuten. Die MIPs stabilisieren zudem Ruhe-Aktivitäts-Zyklen. Dabei kompensieren bestimmte Neuropeptide das Fehlen anderer, was für eine komplexe Modulierbarkeit des Systems durch die Freisetzung von Neuropeptiden abhängig von der Tageszeit und dem physiologischen Zustand des Tiers spricht. Auch ITP wurde in Neuronen des circadianen Netzwerks identifiziert. Eine Aufgabe von ITP in den Oszillatornetzwerken wurde aber noch nicht gefunden. Eine mip-pre knockdown abhängige Veränderung der Körpergröße deutet auf Funktionen von MIPs im Metabolismus der Weibchen während der Reproduktion. Die Ausgangsnetzwerke, die dafür verantwortlich sind, sowie die Verknüpfung der identifizierten ITP-ir neurosekretorischen Zellen mit dem circadianen System müssen noch in zukünftigen Arbeiten untersucht werden. The circadian clock of terrestrial organisms allows the adaptation of physiology and behavior to 24 h rhythms of the environment, such as the daily light-dark cycle. Rhyparobia maderae is an established model organism for circadian research. The circadian clock of the Madeira cockroach is the accessory medulla (AME) located in each optic lobe. The AME is innervated by approximately 240 neurons. These neurons express and colocalize neuropeptides that function as neuromodulators/neurotransmitters of the circadian clock network. In my dissertation I investigated the role of myoinhibitory peptides (MIPs) and ion transport peptide (ITP) in circuits of the circadian system of R. maderae. I focused on input pathways that entrain the clock to external light-dark rhythms and output pathways that control circadian rhythms in physiology and behavior. Multiple-label immunocytochemistry, histochemistry, and backfills enabled the neuropeptidergic characterization of photic input pathways that entrain the endogenous clock to light-dark cycles. Apparently, light information is transmitted directly in the proximal lamina and indirectly via MIP-immunoreactive (ir) medial neurons (MNes) with branches in medulla layers ME2-4 from photoreceptor cells of the compound eye to two ensembles of pigment-dispersing factor (PDF)-ir circadian pacemaker neurons. Each network appears to couple the circadian clock to either sunrise or sunset as morning (M) or evening (E) oscillator circuits. The largest PDF-ir neuron is assumed to receive luminance input from the extraocular photoreceptive lamina and lobula organ, releases PDF during the day, and stabilizes the phase relationship between the M and E oscillator network through antagonistic PDF effects. Injections of MIPs or mip precursor (mip-pre) knockdown experiments via RNA interference in combination with behavioral experiments suggest the involvement of different MIPs in controlling M and E oscillators, also via stabilization of rest-activity cycles. Apparently, certain neuropeptides compensate for the absence of others, suggesting a complex modulation of the system controlled by the release of neuropeptides depending on daytime and physiological state of the animal. ITP was identified in neurons of the circadian network. However, knockdown experiments combined with locomotor assays did not elucidate its role in the circadian clock. Sex-specific modulation of body size via mip-pre knockdown experiments suggests a reproduction-dependent function of MIPs in female metabolism. The connections between the circadian system and potential output networks responsible for this effect, as well as roles of ITP-expressing neurosecretory cells, need to be investigated in the future. open access Arnold, Thordis 2021-07-21 XVIII, 19-254 Seiten Kassel, Universität Kassel, Fachbereich Mathematik und Naturwissenschaften, Institut für Biologie Stengl, Monika (Prof. Dr.) Förster, Charlotte (Prof. Dr.) Herberg, Friedrich Wilhelm (Prof. Dr.) Schaffrath, Raffael (Prof. Dr.) DFG grants STE 531/18-3, 21-1, 25-1, 26-1 (to M.S.) Biologische Uhr Insekten Neuropeptide Peptide Tagesrhythmus publishedVersion false true </resource>
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