Dissertation
Spatial-temporal evolution of the Southeast Asian Macaranga (Euphorbiaceae) ant-plant lineages: a next-generation sequencing-based analysis
Abstract
Die Myrmekophytie, eine spezielle Symbiose zwischen Pflanzen und Ameisen, stellt eine einzigartige Überlebensstrategie für Pflanzen tropischer Lebensräume dar. Es handelt sich dabei um eine obligate Beziehung, bei der die Wirtspflanzen (Myrmekophyten oder Ameisenpflanzen) den Ameisen Nahrung und Nistraum (sogenannte Domatien) zur Verfügung stellen, als Gegenleistung gewährleisten die Ameisen den Pflanzen Schutz vor Herbivoren und konkurrierender Vegetation. Während die ökologischen Aspekte dieser Symbiose weitgehend verstanden sind, gibt es nur wenige tiefergehende Untersuchungen zur Evolution der Myrmekophytie. Die Ameisenpflanzen der Gattung Macaranga (Euphorbiaceae) stellen eines der am besten erforschten und artenreichsten myrmekophytischen Systeme weltweit dar. Sie kommen ausschließlich in Sundaland in den immerfeuchten Tropen Südostasiens vor. Ihr Artenreichtum und die geografische Verbreitung in einer geologisch sehr komplexen Region machen die Macaranga-Ameisen-Symbiose zu einem idealen Modellsystem, um Fragen zur Evolution der Myrmekophytie und zur Diversifizierung der Wirtspflanzenlinien unter gleichzeitiger Berücksichtigung des Einflusses abiotischer Faktoren, wie Geologie und Klima, zu untersuchen. Diese Dissertation stellt eine umfassende Untersuchung zur Evolution der Myrmekophytie in der Gattung Macaranga dar. Als Datengrundlage dienen mithilfe von GBS (genotyping-by-sequencing, eine Methode des next-generation sequencing) gewonnene genomweite SNP-Datensätze (single-nucleotide-polymorphisms) fast aller Macaranga-Myrmekophyten sowie ihrer nächsten nicht-myrmekophytischen Verwandten. Die Daten wurden mit einer Vielzahl von Analysemethoden bioinformatisch ausgewertet, u. a. phylogenetische Rekonstruktion, molekulare Datierung, parametrische Biogeographie, Clusteranalysen, Rekonstruktion historischer Merkmalszustände und Analysen zu Diversifizierungsraten. Ziel der Analysen war es, ein räumlich-zeitliches Szenario für die Evolution der myrmekophytischen Macaranga-Arten zu erstellen und Hypothesen zur Bedeutung der symbiotischen Beziehung für die Artbildung in den Wirtspflanzen zu überprüfen. Folgende Aussagen lassen sich aus diesen Analysen ableiten: Die Myrmekophytie in Macaranga geht auf einen einzigen evolutionären Ursprung zurück und entstand vor etwa 18 Millionen Jahren im frühen bis mittleren Miozän auf der Insel Borneo. Des Weiteren ergab die Rekonstruktion historischer Merkmalszustände, dass die symbiotische Beziehung mit Ameisen mehrfach wieder verloren gegangen ist, genauer vier- bis sechsmal und zwar in verschiedenen ökologischen Kontexten, wie z. B. nach der Ausbreitung in höhere Lagen oder in saisonale Lebensräume. Dies deutet darauf hin, dass die Myrmekophytie keine evolutiv sehr stabile Beziehung darstellt. Die Analysen ergaben keine Hinweise auf eine höhere Artbildungsrate in myrmekophytischen als in nicht-myrmekophytischen Macaranga-Arten, obwohl Myrmekophyten offensichtlich einen Wettbewerbsvorteil in tropischen Pionierhabitaten haben. Stattdessen scheinen geologische Bedingungen, wie z. B. Bergketten oder besonders nährstoffarme Bodenbedingungen wie sie im zentralen Sundaland vorherrschen, eine deutlich stärkere Bedeutung als Genflussbarrieren zu spielen und damit die Diversifizierung der Wirtspflanzen zu beeinflussen. Eine kombinierte Betrachtung der phylogenetischen Muster der Macaranga-Ameisenpflanzen und verfügbarer Daten zur Spezifität ihrer Ameisenpartner legt schließlich die Annahme nahe, dass übermäßig spezialisierte Fälle von Myrmekophytie sogar eine evolutionäre Sackgasse für die Wirtspflanzen darstellen könnten.
Zusammenfassend lässt sich festhalten, dass diese Dissertation basierend auf einer eingehenden phylogenetischen und phylogeografischen Untersuchung der Macaranga-Ameisen-Symbiose nicht nur tiefergehende Einblicke in die Evolution myrmekophytischer Systeme ermöglicht, sondern darüber hinaus die generell komplexe Natur von mutualistischen Beziehungen hervorhebt und wie diese durch ein kompliziertes Zusammenspiel verschiedener ökologischer und abiotischer Faktoren moduliert werden.
Zusammenfassend lässt sich festhalten, dass diese Dissertation basierend auf einer eingehenden phylogenetischen und phylogeografischen Untersuchung der Macaranga-Ameisen-Symbiose nicht nur tiefergehende Einblicke in die Evolution myrmekophytischer Systeme ermöglicht, sondern darüber hinaus die generell komplexe Natur von mutualistischen Beziehungen hervorhebt und wie diese durch ein kompliziertes Zusammenspiel verschiedener ökologischer und abiotischer Faktoren moduliert werden.
Myrmecophytism, a mutualistic association between plants and ants, represents a novel means of survival in some plant groups growing in tropical habitats. It is an obligate association whereby host plants (myrmecophytes or ant-plants) offer nutrition and nesting sites (domatia) to ants in return for protective services against herbivores and encroaching competitive vegetation. While the ecological characteristics of myrmecophytism are largely well-understood, in-depth empirical investigations into its evolutionary aspects have been scarce. Ant-plants of the genus Macaranga (Euphorbiaceae) found in the everwet parts of the Southeast Asian Sundaland constitute one of the most well-known and species-rich myrmecophytic systems worldwide. This species richness along with their geographic distribution in the geologically complex Sundaland makes the Macaranga ant-plant symbiosis an ideal model system to explore the evolutionary dynamics of myrmecophytism while also factoring in the influences of abiotic elements such as geology and climate on the divergence and distribution of host plant lineages. Based on the above rationale, this dissertation represents an in-depth next-generation sequencing (NGS) data-based investigation into the evolution of myrmecophytism in the genus Macaranga. Genome-wide single nucleotide polymorphism (SNP) datasets for almost all known myrmecophytic Macaranga species and their closest non-myrmecophytic relatives derived from genotyping-by-sequencing (GBS, an NGS technique) were subjected to a wide-range of methodologies in evolutionary inference such as phylogenetic reconstruction, molecular dating, parametric biogeography, cluster analyses, ancestral state reconstruction, and diversification rate analysis methods. Their application was jointly used to establish a spatial and temporal scenario for the evolution of myrmecophytic Macaranga species and test the impact of acquiring obligate ant partners on the diversification patterns of the host plant lineages. Based on these analyses, myrmecophytism in Macaranga was estimated to have evolved once on the island of Borneo ~18 mya in the early-mid Miocene. Following this single-origin, the mutualism was ancestrally reconstructed to have been lost multiple times, more specifically four to six times, in different ecological contexts such as expansion to higher altitudes and seasonal habitats, suggesting a possible propensity for myrmecophytism to be lost frequently. In addition, there was no evidence to support myrmecophytism enhanced speciation rates in Macaranga, despite seemingly offering the host plants a competitive edge in tropical pioneer habitats. On the other hand, there was strong evidence to support that geological features such as the mountains in north-eastern Borneo and the nutrient-poor soil conditions in central Sundaland have played a much more significant role in shaping the evolutionary patterns of the host plant lineages. Finally, upon combining observed phylogenetic patterns of the Macaranga myrmecophytes with available ecological data on their ant-partner specificities, it was possible to hypothesise that overly specialised cases of myrmecophytism may even represent an evolutionary dead end for the host plants. In conclusion, through a deep phylogenetic and phylogeographic investigation of the Macaranga ant-plant symbiosis, this dissertation not only offers several insights into the evolutionary aspects of myrmecophytism but also highlights the complex nature of mutualisms and the intricate ways in which they are modulated by various ecological and abiotic factors around them.
Additional Information
This Dissertation is titled "Spatial-temporal evolution of the Southeast Asian Macaranga (Euphorbiaceae) ant-plant lineages: a next-generation sequencing-based analysis". Briefly, it is an investigation of the macroevolutionary dynamics of myrmecophytism, a mutualistic association between ants and plants, using the Macaranga (Euphorbiaceae family) ant-plant symbiosis as a model system. The investigation is based on genome-wide SNP (single nucleotide polymorphism) data obtained through GBS (genotyping by sequencing), a next-generation sequencing technique.Citation
@phdthesis{doi:10.17170/kobra-2024101810967,
author={Dixit, Nadi Manjunath},
title={Spatial-temporal evolution of the Southeast Asian Macaranga (Euphorbiaceae) ant-plant lineages: a next-generation sequencing-based analysis},
school={Kassel, Universität Kassel, Fachbereich Mathematik und Naturwissenschaften, Institut für Biologie},
year={2024}
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The investigation is based on genome-wide SNP (single nucleotide polymorphism) data obtained through GBS (genotyping by sequencing), a next-generation sequencing technique. eng doi:10.1016/j.ympev.2024.108028 doi:10.3389/fevo.2022.1049243 Attribution-NonCommercial-NoDerivatives 4.0 International http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/4.0/ 580 Spatial-temporal evolution of the Southeast Asian Macaranga (Euphorbiaceae) ant-plant lineages: a next-generation sequencing-based analysis Dissertation Die Myrmekophytie, eine spezielle Symbiose zwischen Pflanzen und Ameisen, stellt eine einzigartige Überlebensstrategie für Pflanzen tropischer Lebensräume dar. Es handelt sich dabei um eine obligate Beziehung, bei der die Wirtspflanzen (Myrmekophyten oder Ameisenpflanzen) den Ameisen Nahrung und Nistraum (sogenannte Domatien) zur Verfügung stellen, als Gegenleistung gewährleisten die Ameisen den Pflanzen Schutz vor Herbivoren und konkurrierender Vegetation. Während die ökologischen Aspekte dieser Symbiose weitgehend verstanden sind, gibt es nur wenige tiefergehende Untersuchungen zur Evolution der Myrmekophytie. Die Ameisenpflanzen der Gattung Macaranga (Euphorbiaceae) stellen eines der am besten erforschten und artenreichsten myrmekophytischen Systeme weltweit dar. Sie kommen ausschließlich in Sundaland in den immerfeuchten Tropen Südostasiens vor. Ihr Artenreichtum und die geografische Verbreitung in einer geologisch sehr komplexen Region machen die Macaranga-Ameisen-Symbiose zu einem idealen Modellsystem, um Fragen zur Evolution der Myrmekophytie und zur Diversifizierung der Wirtspflanzenlinien unter gleichzeitiger Berücksichtigung des Einflusses abiotischer Faktoren, wie Geologie und Klima, zu untersuchen. Diese Dissertation stellt eine umfassende Untersuchung zur Evolution der Myrmekophytie in der Gattung Macaranga dar. Als Datengrundlage dienen mithilfe von GBS (genotyping-by-sequencing, eine Methode des next-generation sequencing) gewonnene genomweite SNP-Datensätze (single-nucleotide-polymorphisms) fast aller Macaranga-Myrmekophyten sowie ihrer nächsten nicht-myrmekophytischen Verwandten. Die Daten wurden mit einer Vielzahl von Analysemethoden bioinformatisch ausgewertet, u. a. phylogenetische Rekonstruktion, molekulare Datierung, parametrische Biogeographie, Clusteranalysen, Rekonstruktion historischer Merkmalszustände und Analysen zu Diversifizierungsraten. Ziel der Analysen war es, ein räumlich-zeitliches Szenario für die Evolution der myrmekophytischen Macaranga-Arten zu erstellen und Hypothesen zur Bedeutung der symbiotischen Beziehung für die Artbildung in den Wirtspflanzen zu überprüfen. Folgende Aussagen lassen sich aus diesen Analysen ableiten: Die Myrmekophytie in Macaranga geht auf einen einzigen evolutionären Ursprung zurück und entstand vor etwa 18 Millionen Jahren im frühen bis mittleren Miozän auf der Insel Borneo. Des Weiteren ergab die Rekonstruktion historischer Merkmalszustände, dass die symbiotische Beziehung mit Ameisen mehrfach wieder verloren gegangen ist, genauer vier- bis sechsmal und zwar in verschiedenen ökologischen Kontexten, wie z. B. nach der Ausbreitung in höhere Lagen oder in saisonale Lebensräume. Dies deutet darauf hin, dass die Myrmekophytie keine evolutiv sehr stabile Beziehung darstellt. Die Analysen ergaben keine Hinweise auf eine höhere Artbildungsrate in myrmekophytischen als in nicht-myrmekophytischen Macaranga-Arten, obwohl Myrmekophyten offensichtlich einen Wettbewerbsvorteil in tropischen Pionierhabitaten haben. Stattdessen scheinen geologische Bedingungen, wie z. B. Bergketten oder besonders nährstoffarme Bodenbedingungen wie sie im zentralen Sundaland vorherrschen, eine deutlich stärkere Bedeutung als Genflussbarrieren zu spielen und damit die Diversifizierung der Wirtspflanzen zu beeinflussen. Eine kombinierte Betrachtung der phylogenetischen Muster der Macaranga-Ameisenpflanzen und verfügbarer Daten zur Spezifität ihrer Ameisenpartner legt schließlich die Annahme nahe, dass übermäßig spezialisierte Fälle von Myrmekophytie sogar eine evolutionäre Sackgasse für die Wirtspflanzen darstellen könnten. Zusammenfassend lässt sich festhalten, dass diese Dissertation basierend auf einer eingehenden phylogenetischen und phylogeografischen Untersuchung der Macaranga-Ameisen-Symbiose nicht nur tiefergehende Einblicke in die Evolution myrmekophytischer Systeme ermöglicht, sondern darüber hinaus die generell komplexe Natur von mutualistischen Beziehungen hervorhebt und wie diese durch ein kompliziertes Zusammenspiel verschiedener ökologischer und abiotischer Faktoren moduliert werden. Myrmecophytism, a mutualistic association between plants and ants, represents a novel means of survival in some plant groups growing in tropical habitats. It is an obligate association whereby host plants (myrmecophytes or ant-plants) offer nutrition and nesting sites (domatia) to ants in return for protective services against herbivores and encroaching competitive vegetation. While the ecological characteristics of myrmecophytism are largely well-understood, in-depth empirical investigations into its evolutionary aspects have been scarce. Ant-plants of the genus Macaranga (Euphorbiaceae) found in the everwet parts of the Southeast Asian Sundaland constitute one of the most well-known and species-rich myrmecophytic systems worldwide. This species richness along with their geographic distribution in the geologically complex Sundaland makes the Macaranga ant-plant symbiosis an ideal model system to explore the evolutionary dynamics of myrmecophytism while also factoring in the influences of abiotic elements such as geology and climate on the divergence and distribution of host plant lineages. Based on the above rationale, this dissertation represents an in-depth next-generation sequencing (NGS) data-based investigation into the evolution of myrmecophytism in the genus Macaranga. Genome-wide single nucleotide polymorphism (SNP) datasets for almost all known myrmecophytic Macaranga species and their closest non-myrmecophytic relatives derived from genotyping-by-sequencing (GBS, an NGS technique) were subjected to a wide-range of methodologies in evolutionary inference such as phylogenetic reconstruction, molecular dating, parametric biogeography, cluster analyses, ancestral state reconstruction, and diversification rate analysis methods. Their application was jointly used to establish a spatial and temporal scenario for the evolution of myrmecophytic Macaranga species and test the impact of acquiring obligate ant partners on the diversification patterns of the host plant lineages. Based on these analyses, myrmecophytism in Macaranga was estimated to have evolved once on the island of Borneo ~18 mya in the early-mid Miocene. Following this single-origin, the mutualism was ancestrally reconstructed to have been lost multiple times, more specifically four to six times, in different ecological contexts such as expansion to higher altitudes and seasonal habitats, suggesting a possible propensity for myrmecophytism to be lost frequently. In addition, there was no evidence to support myrmecophytism enhanced speciation rates in Macaranga, despite seemingly offering the host plants a competitive edge in tropical pioneer habitats. On the other hand, there was strong evidence to support that geological features such as the mountains in north-eastern Borneo and the nutrient-poor soil conditions in central Sundaland have played a much more significant role in shaping the evolutionary patterns of the host plant lineages. Finally, upon combining observed phylogenetic patterns of the Macaranga myrmecophytes with available ecological data on their ant-partner specificities, it was possible to hypothesise that overly specialised cases of myrmecophytism may even represent an evolutionary dead end for the host plants. In conclusion, through a deep phylogenetic and phylogeographic investigation of the Macaranga ant-plant symbiosis, this dissertation not only offers several insights into the evolutionary aspects of myrmecophytism but also highlights the complex nature of mutualisms and the intricate ways in which they are modulated by various ecological and abiotic factors around them. open access Dixit, Nadi Manjunath 2024-09-25 iv, 125 Seiten Kassel, Universität Kassel, Fachbereich Mathematik und Naturwissenschaften, Institut für Biologie Guicking, Daniela (Dr.) Blattner, Frank (Dr.) Langer, Ewald (Prof. Dr.) Südostasien Ameisenpflanzen Macaranga publishedVersion false true true
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