Molekulare Systematik der Gattung Suaeda (Chenopodiaceae) und Evolution des C4-Photosynthesesyndroms

Mit der vorliegenden Arbeit wird eine Synthese aus molekularer Phylogenie und Merkmalsentwicklung für die Unterfamilie Suaedoideae der Chenopodiaceae präsentiert. Anhand von rekonstruierten Stammbäumen aus den Sequenzunterschieden von DNA-Abschnitten zweier unabhängiger Genome (Kern, Chloroplast) werden monophyletische Gruppen herausgearbeitet und die Variabilität der molekularen Merkmale in Bezug auf die bekannten Arten diskutiert. Insgesamt wurden für alle molekularen Analysen 294 Sequenzen ausgewertet. Mit 254 Sequenzen von Arten der Unterfamilie Suaedoideae und 18 Sequenzen von Arten der Unterfamilie Salicornioideae wurde eine vergleichende molekulare Analyse mit den DNA-Regionen ITS, atpB-rbcL und psbB-psbH durchgeführt. Mit der Einbeziehung von ca. 65 bekannten Suaeda-Arten sind damit je nach Artauffassung bis zu 80% aller Arten der Gattung berücksichtigt. Mittels Fossildaten werden die wichtigsten Divergenzereignisse zeitlich fixiert. Die molekularen Stammbäume dienen weiterhin als Grundlage für die Bewertung der Arten sowie ihrer morphologischen und anatomischen Merkmale. Ein wichtiger Aspekt bildet dabei die Entwicklung der C4-Photosynthese mit den zugehörigen Blatttypen. Die folgenden vier Themenkomplexe bzw. Fragestellungen sollten bearbeitet werden (für ausführliche Darstellung vgl. Kap. 1.3):

1. Monophyletische Gruppen und ihre Beziehungen
2. Prinzipien der Evolution und Artbildung in der untersuchten Gruppe, Abgrenzung der Arten.
3. Entwicklung des C4-Photosynthesesyndroms
4. Entwicklung und Variabilität systematisch relevanter Merkmale Die Ergebnisse der auf vergleichender DNA-Sequenzierung beruhenden molekularen Analyse und die Synthese mit weiteren Daten führen als Resultat der vorliegenden Arbeit zusammenfassend zu folgenden Ergebnissen:

1.) Die drei sequenzierten DNA-Regionen ITS, atpB-rbcL und psbB-psbH zeigen im Vergleich eine sehr unterschiedliche Variabilität, ITS ist die variabelste aller Regionen. Die in den Alignments gefundenen Merkmale in Form von Punkt- und Längenmutationen zwischen den Einzelsequenzen waren zahlenmäßig ausreichend und qualitativ geeignet, um mit den drei Verfahren Maximum Parsimony, Maximum Likelihood und Bayes’scher Analyse aussagekräftige und in wesentlichen Aussagen kongruente molekulare Phylogenien zu rekonstruieren. Die Chloroplasten-Daten wurden für die Berechnungen kombiniert.

2.) Die beiden DNA-Regionen ITS und atpB-rbcL evolvieren mit sehr unterschiedlichen Geschwindigkeiten. Die mit der Glättungsmethode PL berechneten durchschnittlichen Substitutionsraten weisen für ITS eine 5,5fach höhere Substitutionsrate gegenüber atpB-rbcL nach. Die ITS-Sequenzen sind daher wesentlich diverser und für einige Sippen, bei identischen atpB-rbcL-Sequenzen, unterschiedlich. Eine direkte Homologisierung von molekularer und morphologischer Variabilität oder die molekulare Limitierung von Arten ist daher nur in einigen Fällen möglich.

3.) Die Gattungen Suaeda, Alexandra und Borszczowia bilden eine monophyletische Gruppe, die den Salicornioideae als Schwestergruppe gegenübersteht. Dies bestätigt die Ergebnisse der Phylogenie der Chenopodiaceae (Kadereit et al. 2003). Im traditionellen Verständnis ist damit die Gattung Suaeda paraphyletisch. Durch taxonomische Umkombination (Schütze et al. 2003. Kapralov et al. 2006) werden die Gattungen Alexandra und Borszczowia in Suaeda eingegliedert, womit das Monophylie-Kriterium für die Gattung wieder erfüllt ist. Die molekularen Daten unterstützen diese nomenklatorische Neubewertung. Der nachfolgend verwendete Gattungsname Suaeda bezieht sich auf die neue Fassung.

4.) Bienertia gehört nicht in die unter 2.) beschriebene monophyletische Gruppe. Die Stellung dieser Gattung ist intermediär. Im ITS-Baum bildet sie die Schwestergruppe zu den Salicornioideae, im Chloroplasten-Baum diejenige zu Suaeda. Da Bienertia aufgrund morphologischer Merkmale Suaeda ähnlicher ist als den Salicornioideae wird sie in die intern neu gegliederte Unterfamilie der Suaedoideae einbezogen, die weitgehend der in Ulbrich (1934) vertretenen Auffassung entspricht.

5.) Suaeda teilt sich in zwei sehr deutlich getrennte Gruppen, die in einer neuen Gliederung als Untergattungen Brezia und Suaeda definiert werden. Die Trennung datiert mit etwa 30 Mio. Jahren in das Oligozän. Zur Untergattung Brezia gehören alle Arten der Sektion Brezia nach bisheriger taxonomischer Auffassung, die Untergattung Suaeda vereint alle übrigen Arten und wird in weitere Sektionen untergliedert.

6.) Die Untergattung bzw. Sektion Brezia zeigt im ITS-Baum eine deutliche Dreigliederung in 3 Subclades, die allerdings von den Chloroplasten-Bäumen nicht verifiziert wird und auch durch morphologische Merkmale nicht zu rechtfertigen ist. Die Subclades der Untergattung Suaeda entsprechen in Grundzügen den bisherigen Sektionen und sind durch synapomorphe Merkmale gekennzeichnet. Für die Gattung Suaeda leiten sich nach monophyletischen Gruppen oder singulären Linien folgende Sektionen ab: Brezia, Alexandra, Borszczowia, Schanginia, Schoberia Salsina (inkl. der früheren Sektionen Limbogermen, Immersa und Macrosuaeda), Suaeda, Physophora und Glauca (neu).

7.) Hybridisierung und Polyploidisierung sind wichtige Prozesse der sympatrischen Artbildung innerhalb der Suaedoideae und waren wahrscheinlich immer mit Arealerweiterungen gekoppelt. Mehrere Linien sind durch Vervielfachung des Chromosomensatzes charakterisiert, wobei auch die recht seltene Form der Dekaploidie erreicht wird. Vieles spricht dafür, dass sowohl Auto- als auch Allopolyploidie eine Rolle spielt. Auf Autopolyplodie beruhen höchstwahrscheinlich die unterschiedlichen Chromosomenrassen von S. corniculata. Durch Inkongruenzen zwischen Chloroplasten- und ITS (Kern)-Stammbäumen konnten einige Arten mit hoher Wahrscheinlichkeit als etablierte, allopolyploide Hybridsippen identifiziert werden (Suaeda kulundensis, S. sibirica). Es ist damit erwiesen, dass die Diversifizierung durch retikulate Evolution beeinflusst wird.

8.) Die Ergebnisse der molekularen Phylogenien belegen sehr deutlich, dass sich die C4-Photosynthese innerhalb der Suaedoideae viermal unabhängig mit vier vollkommen unterschiedlichen Blatttypen entwickelt hat. Dazu gehören zwei Blatttypen mit single cell C4-photosynthesis, ein bis vor kurzem bei Landpflanzen unbekanntes Phänomen. Innerhalb der Sektionen Schoberia, Salsina und Borszczowia datiert die Entstehung in das späte Miozän, bei Bienertia entstand die C4-Photosynthese möglicherweise noch früher.

9.) Als systematisch äußerst bedeutsame Merkmale haben sich die schon von Iljin (1936a) benutzten Pistill-Formen sowie spezifische Blattmerkmale herausgestellt. Mit diesen Merkmalen können Sektionen, die auf monophyletischen Gruppen beruhen, gut definiert werden. Synapomorphe Merkmale des Pistills sind die Zahl und Ausbildung der Narben sowie die Form ihrer Insertion im Ovar. Bei den Blatttypen sind es vor allem die vier histologisch hoch differenzierten C4-Blatttypen, die als gemeinsam abgeleitetes Merkmal rezenter, teilweise aufgespaltener Linien gewertet werden.

10.) Die früher z.T. überbewerteten Merkmale des Perianths (Verwachsungen, Flügel, Anhänge und Umbildungen) können nur zur Beschreibung einzelner Sippen oder lokaler Gruppen herangezogen werden. Ebenso ist das Merkmal der Lebensformen (Therophyten, Chamaephyten) kaum zur Charakterisierung von Gruppen geeignet. Wie das Beispiel Brezia sehr deutlich zeigt, kam es allein in dieser Gruppe mehrfach zur Entwicklung ausdauernder, verholzender Sippen. Der umgekehrte Prozess fand bei der Entstehung der annuellen S. aegyptiaca und S. arcuata statt.

Mit Hilfe von DNA-basierten Stammbäumen ist es in der vorliegenden Arbeit möglich geworden, die evolutionäre Geschichte der Gattung nachzuzeichnen und eine auf monophyletischen Gruppen basierende Gliederung abzuleiten. Damit wird eine Grundlage für ein verbessertes Artkonzept der Gattung Suaeda geschaffen. Für die praktische Taxonomie ist dies aber nur teilweise bedeutend. Die morphologisch nachvollziehbare Abgrenzung von Arten bleibt, gerade in den diversen Sektionen Brezia und Salsina, umstritten und kaum nachvollziehbar. Ein Großteil der Arten hat offenbar keine interspezifischen Kompatibilitätsschranken, es handelt sich daher um Morpho- oder Semispecies, möglicherweise sogar nur geographische Rassen, die allerdings mit schnell evolvierenden DNA-Regionen wie ITS differenzierbar sind. Ausgehend von den Ergebnissen der vorliegenden Arbeit verbleibt genügend Raum für weiterführende, vertiefende systematische und populationsbiologische Studien.